Ha impersonato una gran varietà di ruoli sia sul palcoscenico che sul grande schermo. Di recente ha recitato nei film indipendenti Pretty Bird (presentato al Sundance Film Festival 2008) e Dedication, al fianco di Mandy Moore. Nel 2006 è apparso nel dramma di Robert De Niro The Good Shepherd (L’ombra del potere) con Matt Damon e Angelina Jolie, e in Mission: Impossible III con Tom Cruise. Subito dopo ha interpretato il ruolo di J. Edgar Hoover nel film ambientato negli anni ’30, dal titolo Public Enemies, diretto da Michael Mann.
Crudup ha esordito al cinema nel film di Barry Levinson del 1996 Sleepers, con Robert De Niro, Kevin Bacon e Brad Pitt. In seguito è apparso nel film di Woody Allen Everyone Says I Love You (Tutti dicono I Love You) ed è stato il protagonista di Inventing the Abbotts (Innocenza infranta) di Pat O’Connor. Nel 1998 Crudup è stato elogiato per il suo ritratto di Steve Prefontaine nel film biografico Without Limits (No limits) e per la sua performance nel film drammatico di Stephen Frears The Hi-Lo Country, vincendo un premio da parte della National Board of Review per la categoria Breakthrough Performance of the Year. In seguito ha recitato nell’apprezzato film indipendente Jesus’ Son, che gli è valso il premio come Migliore Attore al festival del Cinema di Parigi nonché una nomination all’Independent Spirit Award.
Nel 2000 Crudup ha interpretato Waking the Dead di Keith Gordon e il premiato film semiautobiografico di Cameron Crowe Almost Famous (Quasi famosi), con Kate Hudson e Frances McDormand. Altri film da lui interpretati comprendono: World Traveler di Bart Freundlich e Trust the Man (Uomini e donne… tutti dovrebbero venire… almeno una volta!), entrambi con Julianne Moore; Charlotte Gray di Gillian Armstrong, con Cate Blanchett; il fantasy drama di Tim Burton Big Fish; e Stage Beauty di Richard Eyre.
Attore teatrale di grande talento, Crudup ha vinto un Tony Award come Best Featured Actor in a Play per il suo ruolo nella produzione del 2006 a Broadway di The Coast of Utopia. Inoltre è stato onorato con due nomination al Tony Award per la categoria Best Leading Actor in a Play; la prima nomination la deve alla sua performance nel revival del 2002 di The Elephant Man, e l’altra per il suo ruolo nella produzione del 2005 di The Pillowman di Martin McDonagh.
Ha debuttato a Broadway nel 1995 con Arcadia di Tom Stoppard, diretto da Trevor Nunn, vincendo un Outer Critics Circle Award, un Theatre World Award e un Clarence Derwent Award. Crudup è anche apparso a Broadway nel play di William Inge Bus Stop e in Three Sisters di Chekhov, che gli è valso una nomination al Drama Desk Award. Il suo lavoro a teatro comprende la produzione del New York Shakespeare Festival di Measure for Measure (2001), nonché le recenti performance off-Broadway di Oedipus con Frances McDormand e The Resistible Rise of Arturo Ui con Al Pacino.
Crudup si è laureato all’Università del North Carolina a Chapel Hill, e ha conseguito un Masters of Fine Arts all’Università di New York presso la Tisch School of the Arts.