A történet mostanáig…
A sorozat első játéka, a Marvel's Spider-Man a laboratóriumi kutatóasszisztens Peter Parkert követi, aki nyolc éve titkos kettős életet él, és Marvel New Yorkjának ártatlan polgárait védi, miközben azért küzd, hogy kordában tartsa kaotikus magánéletét. A mesteri, tapasztalt szuperhős, Spider-Man egy titokzatos banda után nyomoz, és megpróbál megállítani egy új és halálos biofegyvert.
Tizenkét hónap elteltével a Marvel's Spider-Man: Miles Morales történetében: a tizenéves Miles Peter felügyelete alatt elsajátítja pókos képességeit, hogy Spider-Man saját verziójává váljon.
A várost Peter távollétében védelmező Milesnak egy veszélyes hatalmi harccal kell szembenéznie, miközben megfizeti a hőssé válás valódi árát.
Kilenc hónappal később Peter és Miles összefognak a Marvel's Spider-Man 2 játékban, hogy a végső erőpróba elé nézzenek a maszkjuk mögül és a maszkjuk nélkül, miközben próbálják megtalálni az egyensúlyt az életük, a barátságaik és a rászorulók megvédése között, miközben a szörnyeteg Venom azzal fenyeget, hogy mindent elpusztít.